Huset var inte tänkt att inhysa en teater men här blev Stadsteatern kvar till 1990 då Stadsteatern kunde flytta in i Kulturhuset vid Sergels torg.
Hjalmar Mehr, socialdemokratiskt finansborgarråd 1958–1966 och 1970–1971, var drivande bakom tillkomsten av Stockholms stadsteater i Stockholm. Ett salt i kulturdebatten, en folkteater, en modern medborgarteater och ett magnetfält i huvudstadens teaterliv – det var vad finansborgarrådet Hjalmar Mehr önskade sig av Stockholms stadsteater. I sitt bevingade invigningstal 1960 uttalade han de profetiska orden: "Det skall åska och blixtra om vår teater."
Folkets hus, där Stadsteatern huserade sina första 30 år, var ritat av Sven Markelius ibland kallad Mr Funkis. Han ville att Folkets hus skulle vara en politisk och social manifestation. Tanken var då att Stadsteatern provisoriskt skulle bo här under fem år medan det riktiga teaterhuset byggdes. Men oenigheten om ett teaterhus i Stockholm, en diskussion som startade på allvar i mitten på 60-talet när Markelius presenterade sitt förslag till en ny teater vid Slussen, var stor.
Turerna och debatterna gjorde att beslutet dröjde. Men till slut kunde Stockholms stadsteater den 21 oktober 1960 invigas i Folkets hus vid Norra Bantorget. Öppningsföreställningen var Fårakällan av Lope de Vega i regi av Bengt Ekerot, en av Sveriges främsta regissörer. Den andra stora premiären den hösten var Strindbergs Fröken Julie med Ingrid Thulin i titelrollen. Yvonne Lombard och Meta Velander som båda fortfarande arbetar på teatern var med redan då!
Under Vivica Bandlers legendariska chefsperiod 1969-1979 med Stora scenen-uppsättningar som Den goda människan från Sezuan och Spelman på taket med Gösta Bernhard och Isa Quensel fick Stadsteatern en profil som präglar teatern än i dag. Under hennes era öppnades också den mindre Nya scenen för mer experimentell teater och projektet Buss på stan blev en stor succé runt om i hela Stockholm.
Lars Edström, (teaterchef och VD 1979-1992), stred envist för att teatern skulle få flytta till Celsings Kulturhus vid Sergels torg. 1990 fick han inviga Stadsteaterns stora scen. Men redan på 70-talet öppnades Klarateatern, Stadsteaterns första scen i Kulturhuset. Under tiden som den europeiska säkerhetskonferensen huserade i Teaterhuset vid Sergels torg färdigställdes Lilla scenen, Kaféteatern (Kafé Klara/Soppteatern) och merparten av verkstäderna.
Stadsteatern tog avsked från Norra bantorget med en av teaterns absolut största succéer – Möss och människor i regi av Fred Hjelm och med scenografi av Sören Brunes.
Teaterchefer Stockholms stadsteater
Lars-Levi Læstadius 1960–1965
Frank Sundström 1965–1969
Vivica Bandler 1969–1979
Lars Edström 1979–1992
Peter Wahlqvist 1992–2002
Benny Fredriksson 2002–2013
Eirik Stubø sex månader under 2013–2014
Anna Takanen 2015–2019
Maria Sid 2019– nuvarande
